Η όπερα ανοίγει στο δάσος κοντά στη φωλιά του δράκου Φάφνερ. Ο Siegfried, ο γιος του Siegmund και του Sieglinde, έχει μεγαλώσει από τον νάνο Mime, ο οποίος σχεδιάζει να τον χρησιμοποιήσει για να σκοτώσει τον Fafner και να διεκδικήσει το δαχτυλίδι για τον εαυτό του. Ο Siegfried σφυρηλατεί ένα νέο σπαθί, το Nothung, και ξεκινά να βρει τον δράκο.
Μετά από ένα μακρύ και δύσκολο ταξίδι, ο Ζίγκφριντ φτάνει στη φωλιά του Φάφνερ. Ξεγελάει τον δράκο για να αποκαλύψει το αδύνατο σημείο του και μετά τον σκοτώνει. Καθώς πίνει το αίμα του Φάφνερ, αποκτά την ικανότητα να κατανοεί τη γλώσσα των πουλιών. Τα πουλιά του λένε για τη Valkyrie Brünnhilde, η οποία κοιμάται σε έναν βράχο που περιβάλλεται από φωτιά.
Ο Siegfried ταξιδεύει στην κορυφή του βουνού και ξυπνά την Brünnhilde με ένα φιλί. Οι δυο τους ερωτεύονται και ο Ζίγκφριντ ορκίζεται να την προστατεύσει. Ωστόσο, η ευτυχία τους είναι βραχύβια. Ο κακός θεός Alberich, που δημιούργησε το δαχτυλίδι, παρακολουθούσε τον Siegfried και την Brünnhilde. Σχεδιάζει να χρησιμοποιήσει τον Ζίγκφριντ για να εκδικηθεί τους θεούς.
Ο Άλμπεριχ μεταμφιέζεται σε προσκυνητή και συναντά τον Ζίγκφριντ. Λέει στον Siegfried ότι η Brünnhilde του είναι άπιστη και ότι σχεδιάζει να τον προδώσει. Ο Ζίγκφριντ είναι αποκαρδιωμένος και φεύγει από την Μπρουνχίλντε. Τότε ο Άλμπεριχ εμφανίζεται στην Μπρούνχιλντ και της λέει ότι ο Ζίγκφριντ θα τη σκοτώσει. Η Brünnhilde είναι συντετριμμένη και αποκοιμιέται σε απόγνωση.
Ο Siegfried επιστρέφει στον Mime, ο οποίος του λέει ότι δηλητηρίασε το ποτό της Brünnhilde. Ο Ζίγκφριντ τρομοκρατείται και ορμάει πίσω στον βράχο της Μπρούνχιλντ. Τη βρίσκει να κοιμάται και πίνει ο ίδιος το δηλητηριασμένο ποτό. Η Brünnhilde ξυπνά και βρίσκει τον Siegfried να πεθαίνει. Την κυριεύει η θλίψη και πεθαίνει από ραγισμένη καρδιά.
Οι θεοί μαζεύονται στη Βαλχάλα, το σπίτι των θεών. Παρακολουθούν καθώς η φωτιά της νεκρικής πυράς της Brünnhilde κατατρώει τη Walhalla. Ο κόσμος καταστρέφεται και οι θεοί είναι ανίσχυροι.